TOLKIEN erzählt von den prägenden Jugendjahren des visionären Autors, J.R.R. Tolkien (Nicholas Hoult), in denen er Freundschaft, Mut und Inspiration inmitten einer Gemeinschaft von Gleichgesinnten an seiner Schule findet.

Zusammen erleben sie Liebe und Verlust, von Tolkiens turbulenter Umwerbung seiner grossen Liebe und Muse Edith Bratt (Lily Collins), bis hin zum Ausbruch des Ersten Weltkriegs, der die „Gefährten“ auseinander zu reissen droht. All diese Erfahrungen inspirieren Tolkien zu seinen weltbekannten Mittelerde-Romanen.